摘要：丛枝菌根真菌是植物根系中最常见的共生内生，在促进植物生长、增强胁迫耐受性、加速营养物质的获取和生物活性物质的积累等方面起着重要作用。印度梨形孢是一种丛枝菌根真菌类似真菌，研究表明，AMF和印度梨形孢互作可能存在互利共生和相互制约的关系。本研究分别对AMF和印度梨形孢对植物生长发育以及非生物胁迫耐受性进行总结，阐述AMF和印度梨形孢在植物共生时的协同以及拮抗作用，并对微生物菌肥在未来对植物的实际应用方面提出展望。
1印度梨形孢和AMF的基本特征
1.1印度梨形孢的特征
印度梨形孢是一种根部内生真菌，属担子菌门（Basidiomycota）层菌纲（Hymenomycetes）蜡壳耳目（Se-bacinales）梨形孢属（Piriformospora）。其厚垣孢子呈梨形，因此得名[1]。
印度梨形孢是在印度塔尔沙漠的灌木植物的根中发现[2]，被应用于拟南芥、玉米、烟草、大麦、水稻、杨树、白三叶草、柑橘等作物，主要寄生于寄主植物的根表皮和皮层。在大麦中，印度梨形孢主要在根分生组织区定植，大部分菌丝存在于死细胞中。与寄主植物共生后，印度梨形孢表现出与丛枝菌根真菌相似的特性，如帮助寄主植物生长发育，改善果实品质和营养吸收，增强对非生物胁迫的防御能力等。此外，内生真菌改变微生物防御途径和植物激素水平，以增强对病原体的防御。但与丛枝菌根真菌不同的是，这种真菌不仅在非菌根植物中定植，而且不需要植物根系就能进行异体培养，这使得人们对这种真菌作为调节寄主植物胁迫反应的生物刺激物产生了广泛的兴趣。
印度梨形孢与植物共存的典型作用是增加寄主植物对盐胁迫、干旱胁迫和低温胁迫等非生物胁迫的耐受性。同时，可以适应不利的环境，如土壤养分缺乏、高温、pH值异常和高浓度重金属。此外，真菌还调节应激反应基因和营养获取，对非生物胁迫抗性，以帮助寄主植物在不利环境下生存，表明它参与了一般的识别和信号通路[3]。
1.2AMF的特征
AMF广泛分布在全世界各地的土壤中，并与绝大多数的陆地植物形成了共生关系。AMF主要是由细长的丝状菌丝组成。这些菌丝能够延伸进入植物根系内部，形成丛枝状的结构。在植物根系内，AMF的菌丝进一步分枝，形成多个细小的结构，这些结构被称为菌根，是AMF与植物细胞之间进行物质交换的关键结构。AMF的生命周期中包含孢子阶段，这些孢子通常位于土壤中，在与真菌形成共生关系时释放到环境中。其中有一些能够在土壤表面产生外生孢子，这些孢子对真菌在土壤中的传播和存活起到重要作用[3]。此外，在一部分AMF的生命周期中，会形成一种泡囊结构，由根内菌丝末端膨大而成，其中富含脂类物质和碳水化合物等，也被认为是养分储存结构和繁殖器官。
2印度梨形孢与AMF的协同作用
印度梨形孢与AMF之间存在相似的关系，但相较于AMF只能在活体植物根部寄生，印度梨形孢具有更为广泛的寄生范围，可在活体植物根部和死体植物根部寄生。这种协同作用涉及到复杂的相互关系，影响着根际环境、营养元素的吸收与转运和植物生长和发育的调控。
2.1根际环境的改变
2.1.1土壤环境的改善。印度梨形孢和AMF的存在能够显著改变植物根际环境。印度梨形孢通过分泌物溶解和运输养分，促进营养吸收，并吸收土壤中的重金属，改变植物和土壤的生物化学状态，为植物提供更适宜的生长环境。同样，AMF的存在对土壤的改良和生态平衡发挥了重要作用。AMF能够分泌一种被称为球囊霉素（GRSP）的耐热糖蛋白，球囊霉素可以增加土壤中的有机碳库，提高了土壤的肥力，同时增强了土壤团聚体的稳定性。这有助于改良土壤结构，促进土壤的通气性和水分保持能力，进而提升土壤的整体质量[4]。此外，球囊霉素还对降低土壤中重金属的含量起到了积极作用，有助于维持土壤环境。
2.1.2水分利用率提高。印度梨形孢和AMF在共生关系中还通过一定的机制提高了植物的水分利用效率。有研究证明，接种印度梨形孢的宿主具有更丰富的根系；同样，接种AMF也可以增加植物的根系总长度、投影面积、表面积和体积，并促进根系分支[5]。植物拥有更大的根系和更多的根，也有更好的水分吸收能力，使水分可以稳定地存在于根际。因此，印度梨形孢和AMF在植物根际环境中的共生关系中通过增强植物的根系结构，提供更为有利的水分吸收通道，进而显著提高了植物水分利用效率。这一协同作用使植物更能适应干旱等水分胁迫环境。
2.2营养元素的吸收与转运
植物吸收磷的途径一般有2种：一种是直接从根系吸收，另一种是从共生真菌吸收。在印度梨形孢和AMF与大麦的相互作用中，真菌增加了磷的最大利用率，并加速了土壤中不溶性、凝集或复杂形式的磷向可溶性磷的转化。在大麦、烟草和绿豆的定殖中，印度梨形孢和AMF虽然促进了植物的生长，但并没有增加植物体内N和P的含量。相比之下，真菌定殖显著改变了小扁豆和鹰嘴豆这些植物的N、P和K浓度。印度梨形孢可显著提高甘蓝型油菜根系中ACP5的磷酸酶活性和表达水平，从而加速磷的获取。此外，印度梨形孢和AMF定殖减轻了甘蔗铁、铜亏缺造成的损害。根内生菌定殖提高了油菜籽中的N、P、S、Zn和Mg含量，提高了番茄中的N、P和Zn含量。印度梨形孢还增加了拟南芥和红掌中放射性标记磷的含量，这源于磷转运蛋白的上调表达。真菌的Mg转运体PiMgT1参与了锌缺乏胁迫下小麦对Mg的吸收。此外，P.indica上调DADH依赖的硝酸盐还原酶基因表达以促进氮的获取。印度梨形孢和AMF的共生关系对植物的营养元素吸收和转运具有显著的促进作用[6]。AMF通过与植物的共生关系，帮助植物吸收P、N等必需元素。这种协同作用可以使植物能够更有效地吸收与转运营养元素。
2.3植物生长和发育的调控
2.3.1促进植物生长。印度梨形孢和AMF通过与植物根系相互作用，调控植物的生长和发育。印度梨形孢在宿主种子阶段，通过与宿主植株的根系相互作用，促进植物种子提前萌发，同时提高了萌发率。研究表明，对铁皮石斛等植物进行印度梨形孢的接种，可以将种子的萌发天数缩短约38d，而萌发率则显著提高了40.2%。
在植物的营养生长阶段，印度梨形孢仍然具有调控作用。它对多种植物的株高、茎粗、根系发育、枝条分蘖和分枝等方面都产生积极影响。例如，在紫花苜蓿、非洲菊、金柑等植物中接种印度梨形孢后，植株的生长状况均有不同程度的增加，这包括株高、地上部鲜重、地上部干重、根长、根鲜重和根干重等方面的提升。在植物的开花阶段，印度梨形孢可以促进花朵的形成。在对拟南芥接种印度梨形孢后，内源赤霉素显著提高，而印度梨形孢正是通过调节赤霉素的生物合成，促进拟南芥花朵形成，使其提前开花。
印度梨形孢在植物生命周期中展现了多层次的生长调控功能，而AMF侵染根系对宿主植株也具有促生作用，其存在能够影响植物的叶绿素含量、根系结构、生物量等多个方面。在玉米接种AMF后促进了叶片中叶绿体的形成和叶绿素的合成速率，进而提高了菌根植株的光合能，并增强了叶片蒸腾速率。AMF与玉米形成菌根，刺激根系产生了较多的内源生长素IAA和IBA，从而促使根系质量增加、根条数增多、根系形态发生显著改变[7]。在对紫花苜蓿接种AMF后也表明，AMF提高可降低紫花苜蓿叶片游离脯氨酸、丙二醛含量和膜透性，使紫花苜蓿株高、冠幅和生物量得到显著提升。
2.3.2调节内源激素水平。印度梨形孢和AMF还在调节植物内源激素方面扮演着重要的角色。印度梨形孢能够通过自身合成或刺激植物合成一系列植物激素，包括赤霉素、水杨酸、茉莉酸和脱落酸（ABA）等[9]。这些植物激素的产生可以增强抗逆性或提高植物的适应性。根据前人的研究表明，AMF也会影响植物体内赤霉素、脱落酸（ABA）、IAA等激素水平。其中，ABA在缓解植物干旱胁迫方面具有重要的作用。ABA的增加可以促进植物产生一系列的抗旱适应性特征，从而提高植物的抗旱能力。通过对ABA受体PYR1的基因工程改造，可以提高植物抗旱性。在干旱胁迫下，印度梨形孢和AMF刺激玉米中与激素功能相关的基因表达，包括脱落酸、生长素、水杨酸和细胞分裂素[8]。
2.3.3调节非生物胁迫对寄主植物的影响。干旱胁迫不仅会降低作物的生长和产量，还会破坏细胞分裂、叶绿素含量、蒸腾和光合作用等生理生化过程。然而，印度梨形孢和AMF已经证明可以减轻寄主植物的干旱损害。此外，土壤干旱导致印度梨形孢在根系中的定殖率大幅增加，同时透明梨形孢子密度增加，证明了印度梨形孢对干旱的积极适应性。Klute[8]发现，在印度梨形孢与寄主植物共生的早期阶段，寄主植物胞内Ca2+水平在早期信号传导过程中起着重要作用。细胞壁提取物促进了拟南芥和烟草细胞质中瞬时Ca2+水平的升高。众所周知，Ca2+作为一种重要的通道，被钙调素感知并形成一种结合多种转录因子的复合物，导致印度梨形孢接种的大白菜中胞质相关Ca2+传感调节剂（CAS）mRNA水平升高。
此外，Vadassery等[8]发现，印度梨形孢通过激活谷胱甘肽循环来增强寄主植物的抗氧化能力，从而提高植物对干旱胁迫的耐受性。Yaghoubian等[8]还研究了AMF（Glomusmosseae）和印度梨形孢单独接种和共接种对小麦植株耐旱性的影响。他们观察到，AMF和印度梨形孢共接种增加了过氧化氢酶（CAT）、抗坏血酸过氧化物酶（APX）和过氧化物酶（POD）活性，但在2次单独接种之间干旱胁迫不仅会降低作物的生长和产量，还会破坏细胞分裂、叶绿素含量、蒸腾和光合作用等生理生化过程。然而，证明印度梨形孢与AMF可以减轻寄主植物的干旱损害。此外，
土壤干旱导致印度梨形孢在根系中叶片气孔关闭，降低光合作用，影响养分的吸收、运输和分配，导致生长发育迟缓，产量下降。盐胁迫下接种AMF和印度梨形孢可显著提高玉米气孔导度和蒸腾速率。
同样，一些耐盐基因的表达变化揭示了印度梨形孢在提高植物耐盐性方面的重要作用。接种印度梨形孢可增加盐胁迫水稻叶片中耐盐相关基因SNAC1、OsNAC6、OsBZIP23和OsDREB2A的表达，从而提高耐盐性。在对番茄的研究中，印度梨形孢通过促进氮、磷和钙等营养物质的吸收，以及调节根系中NHXs、SOS1和CNGC15的表达，提高了番茄植株的耐盐性。
洪涝对土壤的理化性质，如氧化还原电位、pH值和O2水平有不利影响，使植物根系处于缺氧状态，从而限制植物的生长、发育和存活。洪涝处理提高了印度梨形孢在寄主根系中的定殖，同时增加了根系中梨形孢子的数量。印度梨形孢作为一种内生真菌，在减轻涝渍胁迫对植物的不利影响方面显示出有益的效果。以固体/液体形式施用印度梨形孢，可显著提高涝渍大白菜产量，提高蛋白质、维生素C、总可溶性糖和叶绿素含量，从而减轻大白菜的涝害，同时印度梨形孢液肥效果显著[8]。
此外，接种印度梨形孢可提高水稻在涝渍胁迫下过氧化氢酶和谷胱甘肽还原酶的活性，从而提高水稻对涝渍的耐受性。在桃植株上接种印度梨形孢，通过介导吲哚乙酸水平和提高根系脯氨酸水平，使寄主在洪涝条件下保持较好的生长速度，同时增加Δ1-pyrroline-5-carboxylatesynthetase2基因表达和叶片水势。这些发现表明，洪涝情况下内生真菌可提高寄主耐涝能力，但分子基因仍然需要进一步研究。
3展望
综上所述，印度梨形孢和AMF在植物生长促进、耐受力提高以及抗病性方面展现出了重要的研究价值和意义，但由于很多植物生长环境的复杂性，部分作用机制仍有待进一步研究。
以后的研究应更加关注印度梨形孢和AMF相互作用的分子机制，通过全面的基因组学研究，鉴定和分析梨形孢和AMF关键基因的功能。现代分子生物学技术的运用，尤其是CRISPR技术的发展，将有望实现对印度梨形孢和AMF基因的精准编辑，验证其在植物共生中的作用机制。其次，对信号传导途径的深入解析是未来研究的关键方向。
了解植物对印度梨形孢和AMF信号的感知与传导，以及与菌根形成相关的信号通路，有助于揭示植物与内生真菌之间复杂的相互作用网络。这一研究方向对于实现农业生产的根际生态系统管理至关重要，有望为植物的生长、抗逆性和养分利用提供更具针对性的调控手段。
此外，加强对实验室研究成果的转化，将理论成果运用到实际农业生产中。加强在不同农田条件下的实地试验，对不同作物品种、不同土壤类型和气候条件下进行适应性研究。此外，生长条件和环境对印度梨形孢与植物的相互作用以及商业接种剂的生产和应用也有影响，需要进一步研究。
这种真菌可以作为接种剂进行长距离运输，并且可以通过纳米法等经济可行的方法大量生产，有望在贫瘠的土壤中生长。同时还增强了植物的抗病性，这将减少农药的使用，从而减轻对环境的压力，并改善食品安全。在田间实验中验证印度梨形孢和AMF在提高农作物产量、改善土壤质量和水分利用效率方面的效果，有助于更好地了解它们在农业生产中的作用。
